Mange af hans elever kæmpede på det tidspunkt med samtidens filosofiske idéer. For at hjælpe dem foretog Origenes et grundigt studium af de forskellige filosofiske skoler som øvede indflydelse på hans unge elevers sind, og han satte sig for at give sine elever tilfredsstillende svar på deres filosofiske spørgsmål.

For at få Bibelen til at harmonere med filosofien benyttede Origenes sig af den allegoriske måde at fortolke Bibelen på. Han gik ud fra at Skriften altid havde en åndelig betydning, men ikke nødvendigvis en bogstavelig. Som en forsker har sagt, gav dette Origenes „det redskab hvormed han kunne tilpasse Bibelen efter de ikkebibelske synspunkter der stemte med hans eget teologiske system, alt imens han hævdede (og uden tvivl selv var overbevist om) at han var en særdeles entusiastisk og trofast fortolker af Bibelen“.

Et brev som Origenes skrev til en af sine elever, giver os et indblik i hans tankegang. Origenes pegede på at israelitterne brugte guld fra Ægypten da de skulle lave redskaber og kar til Jehovas tempel. Han mente at han heri fandt en allegorisk støtte for at bruge græsk filosofi når han underviste i den kristne lære. Han skrev: „Hvor nyttige viste disse ting som Israels børn bragte med fra Ægypten, sig ikke at være. Ægypterne havde ikke brugt dem på rette måde, men ledet af Guds visdom brugte hebræerne dem i tjenesten for Gud.“ Origenes opfordrede på denne måde sine elever til at „uddrage alt det der i den græske filosofi kunne gøres til genstand for studium eller bruges som en forberedelse til at antage kristendommen“.

Denne vidtfavnende indstilling til bibelfortolkning gjorde det vanskeligt at skelne mellem den kristne lære og græsk filosofi. I sin bog De principiis (Om Grundbegreberne) beskrev Origenes for eksempel Jesus som ’den enbårne Søn, der var født, men var uden nogen begyndelse’. Og han tilføjede: ’Hans fødsel er evig og evigvarende. Han blev ikke gjort til Søn ved at modtage livets ånde; det skete ikke ved nogen ydre handling, men i kraft af Guds egen natur.’

Denne tanke havde Origenes ikke fundet i Bibelen, for den lærer at Jehovas enbårne søn er „al skabnings førstefødte“ og „Guds skaberværks begyndelse“. (Kolossenserne 1:15; Åbenbaringen 3:14) Ifølge kirkehistorikeren August Neander nåede Origenes frem til begrebet „evig fødsel“ via sin „filosofiske uddannelse ved den platoniske skole“. Origenes overtrådte altså den grundlæggende bibelske regel: „Gå ikke ud over det der står skrevet.“ — 1 Korinther 4:6.

Eftersom Origenes sammenblandede Bibelens lære og græsk filosofi, blev hans teologi fyldt med fejl, og det fik katastrofale følger for kirkens lære. Selv om de fleste af Origenes’ vidtløftige tanker senere blev forkastet, var hans synspunkter angående Kristi „evige fødsel“ eksempelvis med til at skabe grundlaget for den ikkebibelske treenighedslære. Bogen The Church of the First Three Centuries bemærker: „Forkærligheden for filosofi [som Origenes introducerede] forsvandt ikke lige med det samme.“ Hvad var resultatet? „Den enkle kristne tro gik tabt, og utallige vildfarelser strømmede ind i kirken.“