Ο Αβενήρ υποστήριζε το φθίνον καθεστώς του Ις-βοσθέ αλλά παράλληλα ενίσχυε τη δική του θέση, αποβλέποντας ίσως στη βασιλεία, δεδομένου ότι, συν τοις άλλοις, ήταν αδελφός του πατέρα του Σαούλ. Όταν επιπλήχθηκε από τον Ις-βοσθέ για το ότι είχε σχέσεις με μια από τις παλλακίδες του Σαούλ (πράξη επιτρεπτή μόνο στον κληρονόμο του νεκρού βασιλιά), ο Αβενήρ ανακοίνωσε οργισμένα ότι στο εξής θα υποστήριζε τον Δαβίδ. (2Σα 3:6-11)

Μετά το θάνατο του Σαούλ στη συντριπτική ήττα που υπέστη ο στρατός του από τους Φιλισταίους, ο Αβενήρ αποσύρθηκε στην απέναντι πλευρά του Ιορδάνη, στη Μαχαναΐμ της Γαλαάδ, παίρνοντας μαζί του το γιο του Σαούλ, τον Ις-βοσθέ. Παρότι ο Δαβίδ είχε ανακηρυχτεί βασιλιάς στη Χεβρών από τη φυλή του Ιούδα, ο Αβενήρ εγκατέστησε τον Ις-βοσθέ ως αντίπαλο βασιλιά στη Μαχαναΐμ. Σαφώς ο Αβενήρ ήταν η δύναμη πίσω από το θρόνο και με τον καιρό κέρδισε για λογαριασμό του Ις-βοσθέ την υποστήριξη όλων των φυλών, εκτός του Ιούδα.—2Σα 2:8-10.